曾经，人类征服自然，繁荣至极。但自从“七日之火”大战争发生后，以繁华为代价的产
业文明就此崩坏。而后约一千年，仅存的少数人类即将被栖息着虫类的广大森林“
腐海”所征服。在腐海的一角，有一个以海风抵挡虫类来保护为数只有五百人的小国“风之谷”。娜乌西卡是此谷族长的女儿（原作漫画中称为“温柔且勇敢的风”），她乘着滑翔翼像鸟儿一样的运行着，是个能和人人害怕的王虫以心相通，充满不可思议亲和力的女孩。可是野心勃勃的
多鲁美奇亚人却想彻底征服世界，为了彻底消灭腐海，竟然攻占了培吉特，挖掘出了最终兵器
巨神兵。而培吉特人为了报仇，竟然以小王虫为诱饵，想引王虫来消灭占据风之谷的多鲁美奇亚人。面对着战争和敌意，面对着疯狂的王虫，展开白鸟之翼的娜乌西卡，是否能够承担起守卫家园的责任……
故事从巨型输送机坠落在风之谷开始。这架输送机是多鲁美奇亚原本用来载送工业
都 市“培吉特”国俘虏。娜乌西卡将夹在残骸中的少女拉丝黛儿救出，而少女却要求娜乌西卡将残骸烧毁。虽然不明其意但为了让少女安心而答应了，少女随即死去。 隔天在坠落地点发现了跳动着的巨大血管群。那就是在“七日之火”将世界付之一炬的最终兵器“巨神兵”。应该全部成为化石的巨神兵，却在培吉特市的地下被挖 掘出来，而想要征服世界的多鲁美奇亚王国将其截走，但不久因其重量在运输途中坠落了。
获知了坠落的多鲁美奇亚王国的皇女库夏娜，派出了大批编队至风之谷。士兵们陆续闯入城中，震天 的枪声，惊慌的娜乌西卡奔至父亲房间，发现其父基尔已气绝。娜乌西卡在盛怒之下，以敏捷的速度将士兵一一击倒。这时，其师父犹巴出现。“冷静下来！娜乌西 卡。现在打起来的话，谷中就无人能活下去。”
为了谷中人民，娜乌西卡自愿做人质和库夏娜等到培吉特。回到自己房间的娜乌西卡，将墙壁隐藏的 楼梯门打开，来到自己的秘密房间。很早以前娜乌西卡发现，这些用从地下500公尺取出的水和干净无毒的土培养的植物，一株也没有散发出有毒的瘴气，即使是 剧毒的腐砒草也开出了花朵。但是，照顾它们的人即将离开，只好将植物处理掉没有其他办法。
娜乌西卡等人乘坐的大型输送艇，载着其他人质及粮食向着培吉特出发。途中向其袭击而来的是驾驶着战斗艇的培吉特少年阿斯贝鲁。他就是坠落在风之谷后死亡的拉丝黛儿的哥哥。
被侵袭的多美吉亚王国的船迅速地坠落。娜乌西卡所乘的输送艇也早已起火，她和米特移至备用机上。而且，还救了应该憎恨的敌人库夏娜离开输送艇。
眼下浓密弥漫，娜乌西卡的战斗艇慢慢地降落，最后降在被巨木包围着的水面。回过头去，库夏娜的枪却朝向娜乌西卡指着 。
突然，水面摇晃，巨大的王虫出现。王虫的眼和娜乌西卡及库夏娜彼此凝视，伸长触毛抚摸着娜乌西卡。因为她触碰到了王虫心中最深的宇宙。接着无言地，王虫将阿斯贝鲁迷失在活腐海的消息告知娜乌西卡，于是娜乌西卡告别吓呆了的库夏娜和城中老伯们，准备去救出阿斯贝鲁。
被大群王虫穷追不舍的阿斯贝鲁掉进巨水下的空洞里。尾随而来的蓑鼠也蜂拥而上。在阿斯贝鲁将被 虫吞唑之时，乘着滑翔翼的娜乌西卡如风般的出现。躲过蛇蝼蛄的娜乌西卡想救阿斯贝鲁时，不小心掉落地面，砂覆盖娜乌西卡的身体，随即陷落进去。终于连滑翔 翼也一起被砂所吞噬，然而到后来却有了意外的发现……
离开腐海后，娜乌西卡获悉培吉特以一只小王虫为做诱导大群王虫到风之谷，于是娜乌西卡徒手与飞 行机的乘组员对峙。他把枪指着娜乌西卡，开始展开攻击。娜乌西卡张开双臂，朝向运行机运去。受了冲击的飞行机掉进酸湖中。被抛至地面上的娜乌西卡忍着身上 的疼痛向着满身疮痍的小王虫慢慢接近。然后，挺身阻止欲进入酸湖的小王虫。小王虫的眼睛由与娜乌西卡的衣服由红色转为蓝色，似乎明白了娜乌西卡的心意。小 王虫触碰着昏倒的娜乌西卡的身体，想要确定什么似的。
在这段时间王虫群越来越接近风之谷。娜乌西卡下了决心。然后和小王虫一起，大群的王虫蜂拥过来，站立在她眼前。王虫群的眼睛闪耀鲜红的光芒，一步步向前运进而来。然后，在不过一瞬间娜乌西卡的身体被层层包围，终于看不见了。
雾慢慢做了，在平静下来的蓝色眼的王虫群里，满身疮痍的娜乌西卡躺在其中。
王虫群中的一只向娜乌西卡走近。然后，触毛伸向娜乌西卡的身下将其慢慢抬起。黄金的触毛散发出 无数光之粉。四周都闪耀着光芒。光芒愈来愈强，娜乌西卡慢慢张开了眼睛。奇迹出现了，金黄色的草原朝着娜乌西卡走近。不如在何时，狐松鼠也悄悄回来了。古 老的预言成真——这个人，应该身着蓝衣，站立在金色的草原上……
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